Храм Рождества Пресвятой Богородицы в Крылатском был излюбленным местом царя Ивана Грозного. Когда он возвращался с походов, останавливался в селе Крылатское. Поэтому название церкви произошло от названия «Крылетским» или «крыльцо перед Москвой».

Первая информация о селе по исторической справке относится к началу пятнадцатого века, когда князь Василий подарил его жене, а о храме первые данные имеются с середины шестнадцатого века. Как большинство других церквей она была деревянной конструкции и много раз горела. После последнего пожара в начале девятнадцатого века, по ходатайству прихожан Крылатского и окрестных сёл в 1862 году началось возведение нового каменного храма с двумя приделами. В церкви находилась Рудненская икона Богоматери, найденная местными жителями. Когда крестьяне шли на сенокос, то у родника в траве обнаружили образ. Для него построили специальную часовенку.
В настоящее время о святыне напоминает родник, который находится у подножия холма. Сам родник известен во времена государя Ивана Грозного и в период его царствования воду поставляли в царский двор. На Крылатских холмах это не один источник. По легенде вода обладает целебной силой